Années 1990 : débuts et révélation télévisuelle

C'est alors que son ami, Jason Beghe le convainc d'auditionner pour une publicité vantant les mérites d'une bière. Il obtient le rôle. Content de son expérience devant les caméras, il décide d'arrêter ses études et de se lancer dans une carrière d'acteur en 1987.

Grâce à la publicité, quelques producteurs le remarquent et lui offrent des rôles dans des films comme Working Girl (1988), Denial (en) (1990), Beethoven (1992).

De 1990 à 1991, il joue dans la série évènement qui brise les codes de la télévision, Twin Peaks de Mark Frost et David Lynch^[3]. Apparaissant dans les onzième, douzième et treizième épisodes de la seconde saison, il y joue le rôle de l'agent Denise Bryson, une femme transgenre de la DEA^[3].

En 1993 on le voit aux côtés de Brad Pitt dans Kalifornia. C'est d'ailleurs en 1993 que sa carrière décolle enfin grâce au rôle de Fox Mulder dans la série X-Files qui en fait une star internationale. L'acteur porte la série aux côtés de Gillian Anderson durant sept ans. À noter qu'il réalise un épisode des saisons six, sept et neuf : The Unnatural, Hollywood A.D. et William^[4].

En parallèle, s'il reprend le personnage en 1997 dans l'épisode The Springfield Files de la série d'animation The Simpsons, il participe surtout au film The X-Files: Fight the Future en 1998 qui voit la série portée sur grand écran^[5],[6]. Il reprend également le rôle la même année pour le jeu The X-Files Game^[7].

À la fin des années 1990, l'acteur souhaite s'éloigner de la série, et surtout s'aventurer au cinéma. La huitième saison prépare donc son départ et son personnage sera remplacé durant les saisons huit et neuf par un nouveau protagoniste masculin incarné par Robert Patrick. Duchovny continue d'apparaitre de manière sporadique dans la huitième saison, mais n'apparait que dans deux épisodes de la neuvième, William qu'il réalise, et le double épisode final intitulé The Truth qui est diffusé en mai 2002^[8],[9],[10].

2000-2007 : échecs au cinéma

À l'after-party des Golden Globes 2009, pour Californication.

Il revient sur grand écran deux mois plus tard, en protagoniste masculin de la comédie de science-fiction Évolution, d'Ivan Reitman. Cette grosse production capitalise beaucoup sur l'image de l'acteur, mais ne convainc pas commercialement. Il continue à s'éloigner de grosses productions : en 2002, il fait partie du casting quatre étoiles réuni par Steven Soderbergh pour le film indépendant Full Frontal ; en 2004, il donne la réplique à Toni Collette dans la comédie indépendante Connie et Carla ; et surtout il scénarise et réalise le drame House of D, mais le long-métrage est un flop critique et commercial.

En 2005, il est l'une des têtes d'affiche de la comédie romantique Chassé-croisé à Manhattan (Trust the Man), écrite et réalisée par Bart Freundlich ; en 2006 il incarne un scénariste au bord de la dépression dans la satire The TV Set, de Jake Kasdan ; et en 2007 le suisse Vincent Perez le dirige dans le drame Si j’étais toi, mais le film passe inaperçu.

2007-2014 : un nouveau grand rôle à la télévision et une carrière sur grand écran toujours en demi-teinte

En 2007, il fait donc son grand retour à la télévision : dans la comédie Californication, où il incarne un écrivain new-yorkais exilé en Californie, en manque d'inspiration et séparé de sa compagne, il casse son image en livrant une performance politiquement incorrecte, aux antipodes du personnage qui l'a rendu célèbre. Si au terme de la première saison, il décroche le Golden Globe du Meilleur acteur dans une série télévisée musicale ou comique, la série finit par désintéresser progressivement la critique. Les audiences et la popularité du programme lui permettent néanmoins de continuer, sept saisons durant, sur la chaîne câblée Showtime, jusqu'en 2014.

Parallèlement, il tourne quelques films : en 2008, il mène The X-Files: Régénération, de Chris Carter, en 2009, il partage l'affiche de la satire La Famille Jones avec Demi Moore. En 2012, il tourne la comédie dramatique Goats, de Christopher Neil ; et en 2013, le film à suspense Phantom, de Todd Robinson. Malheureusement tous des échecs critiques et commerciaux.

Depuis 2015 : son retour dans The X-Files et sa diversification musicale et littéraire

L'année 2015 le voit être sur le devant de la scène dans trois domaines différents. Il publie d'abord son premier livre, Holy Cow: A Modern-Day Dairy Tale (en), qui sort en février^[11]. Ensuite, le 12 mai, c'est son premier album, Hell or Highwater (en), qui sort^[12]. Enfin, il réapparait à la télévision dans la série Aquarius d'NBC, jouant le rôle d'un policier chargé de traquer le criminel Charles Manson^[13]. La série est annulée courant 2016 au bout de deux saisons^[14].

En 2016, il reprend son rôle de Fox Mulder dans la 10^e saison d'X-Files.

Il reprend également un autre personnage, celui de Denise Bryson dans Twin Peaks: The Return, troisième saison de la série diffusée vingt-six ans après la fin de la deuxième saison^[15].

Il reprend une dernière fois le rôle de l'agent Mulder pour la 11^e saison de la série diffusée du 3 janvier au 21 mars 2018^[16].

Cinéma

• 1988 : Working Girl de Mike Nichols : un ami de Tess
• 1989 : New Year's Day de Henry Jaglom : Billy
• 1990 : Denial (en) d'Erin Dignam : John
• 1990 : Bad Influence de Curtis Hanson : le clubber aux lunettes
• 1991 : Julia Has Two Lovers de Bashar Shbib : Daniel
• 1991 : The Rapture de Michael Tolkin : Randy
• 1991 : Panique chez les Crandell (Don't Tell Mom the Babysitter's Dead) de Stephen Herek : Bruce
• 1992 : Chaplin de Richard Attenborough : Rollie Totheroh
• 1992 : Venice/Venice de Henry Jaglom : Dylan
• 1992 : Beethoven de Brian Levant : Brad
• 1992 : Ruby (en) de John Mackenzie : officier Tippit
• 1993 : Kalifornia de Dominic Sena : Brian Kessler
• 1997 : Le Damné d'Andy Wilson : Eugene Sands
• 1998 : The X Files, le film de Rob Bowman : l’agent Fox Mulder
• 2000 : Droit au cœur de Bonnie Hunt : Bob Rueland
• 2001 : Évolution d'Ivan Reitman : D^r Ira Kane
• 2001 : Zoolander de Ben Stiller : J. P. Prewitt
• 2002 : Full Frontal de Steven Soderbergh : Bill / Gus
• 2004 : Connie et Carla de Michael Lembeck : Jeff
• 2004 : Le Prince de Greenwich Village de David Duchovny : Tom Warshaw
• 2005 : Chassé-croisé à Manhattan de Bart Freundlich : Tom
• 2006 : The TV Set de Jake Kasdan : Mike
• 2007 : Si j’étais toi de Vincent Perez : D^r Benjamin Marris
• 2007 : Nos souvenirs brûlés de Susanne Bier : Brian Burke
• 2008 : The X-Files: Régénération de Chris Carter : Fox Mulder
• 2009 : La Famille Jones de Derrick Borte : Steve Jones
• 2012 : Goats de Christopher Neil : Goat Man
• 2013 : Phantom de Todd Robinson : Bruni
• 2013 : Louder Than Words d'Anthony Fabian : John Fareri
• 2020 : The Craft : Les Nouvelles sorcières de Zoe Lister-Jones : Adam Harrison
• 2022 : La Bulle de Judd Apatow : Sean Knox
• 2023 : You People de Kenya Barris : Arnold
• 2023 : Pet Sematary: Bloodlines de Lindsey Beer : Bill
• 2023 : What Happens Later de Meg Ryan : Bill

Télévision

• 1990-1991 : Twin Peaks, créée par David Lynch et Mark Frost : Agent Dennis / Denise Bryson (3 épisodes)
• 1992 : L'Enfant du mensonge (Baby Snatcher) : David (téléfilm)
• 1992-1999 : Red Shoe Diaries : Jake Winters (66 épisodes)
• 1993- 2002 / 2016 - 2018 : X-Files créée par Chris Carter : Agent spécial Fox Mulder (191 épisodes)
• 1996 : Space 2063 (Space : Above and Beyond), créée par Glen Morgan et James Wong : un Silicate (saison 1, épisode 20)
• 1997 : Les Simpson (The Simpsons), créée par Matt Groening : Agent spécial Fox Mulder (animation - saison 8, épisodes 10)
• 2001 : The Lone Gunmen : Au cœur du complot (The Lone Gunmen), créée par Chris Carter, Vince Gilligan, John Shiban et Frank Spotnitz : Agent spécial Fox Mulder (saison 1, épisodes 13)
• 2003 : Sex and the City, créée par Darren Star : Jeremy (saison 6, épisode 10)
• 2007-2014 : Californication créée par Tom Kapinos : Hank Moody (84 épisodes)
• 2015-2016 : Aquarius créée par John McNamara : Sam Hodiak (26 épisodes)
• 2016 : Better Things créée par Pamela Adlon et Louis C.K. : lui-même (saison 1, épisode 3)
• 2017 : Twin Peaks: The Return : Denise Bryson (épisode 4)
• 2021: The Chair : lui-même (saison 1, épisode 5)

Fictions audio

• 2017 : X-Files - Première partie (X-Files : Les nouvelles affaires non classées 1) (The X-Files: Cold Cases) : Fox Mulder
• 2017 : X-Files - Deuxième partie (X-Files : Les nouvelles affaires non classées 2) (The X-Files: Stolen Lives) : Fox Mulder

Films

• 2004 : Le Prince de Greenwich Village (House of D)

Séries télévisées

• 1999 : X-Files créée par Chris Carter (saison 6, épisode Le Grand Jour)
• 2000 : X-Files créée par Chris Carter (saison 7, épisode Hollywood)
• 2002 : X-Files créée par Chris Carter (saison 9, épisode William)
• 2006 : Bones créée par Hart Hanson (saison 2, épisode 11)
• 2007-2014 : Californication créée par Tom Kapinos (saisons 1 à 7)
• 2015 : Aquarius créée par John McNamara (saison 1, saison 2 en 2016)

Films

• 2004 : Le Prince de Greenwich Village (House of D)

Séries télévisées

• 1999 : X-Files, créée par Chris Carter (saison 6, épisode Le Grand Jour)
• 1999 : X-Files, créée par Chris Carter (saison 7, épisodes La Sixième Extinction, partie 2 et Hollywood)
• 2002 : X-Files, créée par Chris Carter (saison 9, épisode 16)